Ein zentrales Kennzeichen für die Kriegsführung des 20. Jahrhunderts war die militärische Spionageabwehr. Diese Abteilung unterlag in der Sowjetunion dem Volkskommissariat für Inneres (NKWD). Im April 1943 wurde beschlossen, die Hauptverwaltung dem Volkskommissariat für Landesverteidigung zu übertragen. Das war die Geburtsstunde von SMERSCH (russ. „SMERt SCHpionam!“, deutsch: „Tod den Spionen!“), einem militärischen Nachrichtendienst. Die Verantwortlichkeit für diesen Namen ist ungeklärt, doch wird er in Zusammenhang mit höheren Staatssicherheitsoffizieren gebracht, die noch die Revolution ebenso wie den Bürgerkrieg erlebt hatten.

Die Hauptaufgabe von SMERSCH lag in der Aufdeckung antisowjetischer Spione in den verschiedenen Bereichen der staatlichen Verwaltung wie auch der Armee. Des Weiteren hielten die Agenten von SMERSCH Bürger aus dem eigenen Land fest, die in Verdacht standen, sich mit den Feinden zu verbrüdern, und führten entsprechende gerichtliche Verfahren durch. Dementsprechend unterhielt SMERSCH auch (Untersuchungs-)Gefängnisse, wie beispielsweise nach dem Krieg in Potsdam. Dort wurden einige Todesurteile gegen Deutsche wie auch Sowjetbürger verhängt, die dann in Moskau ausgeführt wurden. Heute wird das dortige Gefängnis als Gedenk- und Begegnungsstätte erhalten und greift vor allem die individuellen Leidensgeschichten auf.

Nach dem Ende des Zweiten Weltkrieges wurde SMERSCH zudem mit der Überprüfung der zivilen Heimkehrer betraut. Im Mai 1946 wurde die Organisation dann neu strukturiert: Sie unterstand Stalin nicht mehr – wie bisher – unmittelbar, sondern sie wurde nun dem Ministerium für Staatssicherheit unterstellt.

Die Organisation SMERSCH wurde sogar von Ian Fleming in seinen James-Bond-Romanen aufgegriffen und als Gegner des Britischen Geheimdienstes inszeniert; in den Filmen wurde der Name jedoch durch das fiktive S.P.E.C.T.R.E. ersetzt.